Tanto las plantas como los animales pueden regular su desarrollo a través de relojes biológicos que implican la expresión de genes oscilantes. En Arabidopsis thaliana, el Reloj de la Raíz determina el espaciamiento de nuevas raíces a lo largo del eje de la raíz primaria estableciendo, mediante la expresión de genes oscilantes, sitios de pre-ramificación (PBS) aproximadamente cada 6 horas (Figura 1A). Se desconoce el mecanismo que controla las oscilaciones y la periodicidad del Reloj de la Raíz. Las oscilaciones en la expresión génica se producen como ondas de propagación en la zona de oscilación (OZ) en dos fases opuestas: en fase y en antifase según la expresión del reportero de respuesta a auxinas DR5::Luciferasa. Cuando la expresión de los genes en fase se activa en la OZ, la expresión de los genes antifase se reprime y viceversa. Curiosamente, la periodicidad del Reloj de la Raíz puede variar en condiciones ambientales específicas o mediante la suplementación con la fitohormona auxinas.

En este trabajo de investigación liderado por los grupos de investigación del CBGP “Organogénesis radicular, regeneración y enraizamiento”, dirigido por el Dr. Miguel A. Moreno-Risueno, y “PlantDynamics lab”, dirigido por el Dr. Krzysztof Wabnik, se ha identificado el mecanismo molecular central del Reloj de la Raíz y cómo lo modifican señales exógenas como la auxina y la gravedad. Los elementos clave del oscilador (el factor de transcripción AUXIN RESPONSE FACTOR (ARF) 7, su inhibidor sensible a auxinas IAA18 / POTENT y las propias auxinas) forman un circuito regulatorio negativo en la OZ (Figura 1B). Primero, identificamos el mutante potent en un escrutinio de plantas mutagenizadas. Las oscilaciones en la expresión génica en potent carecen del comportamiento oscilatorio típico de 6 horas, causando un espaciamiento anormal de PBS y de las ramificaciones (Figura 1C). potent es una mutación dominante en el dominio DII del gen Aux/IAA18 lo que resulta en una mayor estabilidad de la proteína y una señalización anormal de las auxinas. Las proteínas Aux/IAA son inhibidores de los ARFs. Encontramos que el mutante de pérdida de función en ARF7 mostró (de manera similar a potent) ausencia de las oscilaciones características lo que resulta en una mayor formación de PBS (Figura 1D). Además, IAA18/POTENT y ARF7 forman heterodímeros en la OZ, lo que des-reprime las oscilaciones porque IAA18/POTENT inhibe la actividad de ARF7 en la OZ.

A través de modelos multinivel computacionales, explicamos cómo este circuito genera oscilaciones en la expresión génica y cómo estas se coordinan con la división y el crecimiento celular para crear el patrón periódico de espaciamiento de órganos. El modelo muestra el crecimiento del periciclo, o del polo del xilema adyacente al periciclo, en el tiempo y el espacio a medida que ocurre la señalización en estos tejidos (Figura 1E). Las simulaciones del modelo mostraron una onda dinámica de genes en fase o DR5 que se originaban en el meristemo basal y se movían hacia arriba a través de la OZ cada 5-6 horas, lo que demuestra que las ondas oscilatorias en la expresión génica son una propiedad emergente de este sistema. Los relojes biológicos pueden entrenarse por señales externas o ambientales, y nuestras simulaciones demostraron que los estímulos de auxinas externas pueden conducir al entrenamiento del Reloj Raíz como se observa durante la estimulación por gravedad. De acuerdo con las predicciones del modelo, las raíces del tipo silvestre graviestimuladas mostraron una mayor frecuencia en la formación de PBS, mientras que se observaron áreas con PBS fusionado en mutantes potent y arf7 (Figura 1F), confirmándose así una capacidad reducida de estos mutantes para responder a cambios externos.

Nuestro trabajo demuestra el mecanismo molecular que define un reloj biológico y cómo se puede situar un oscilador génico en un órgano en crecimiento para crear un patrón robusto y periódico de organogénesis mientras se mantiene la capacidad de responder a estímulos externos.

Publicación Original:

Perianez-Rodriguez, J., Rodriguez, M., Marconi, M., Bustillo-Avendaño, E., Wachsman, G., Sanchez-Corrionero, A., De Gernier, H., Cabrera, J., Perez-Garcia, P., Gude, I., Saez, A., Serrano-Ron, L., Beeckman, T., Benfey, P.N., Rodríguez-Patón, A., del Pozo, J.C., Wabnik, K., Moreno-Risueno, M.A. 2021. An auxin-regulable oscillatory circuit drives the root clock in Arabidopsis. Science Advances 7, eabd4722. DOI: 10.1126/sciadv.abd4722

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