Por Ana López y Yovanny Izquierdo

La mayoría de estudios relacionados con la biología de las plantas y los cambios ambientales comienzan con la frase: “Al ser organismos sésiles, las plantas no pueden huir de situaciones de estrés, por lo que han desarrollado una gran diversidad de mecanismos para adaptarse a los cambios ambientales”.

Los cambios ambientales que afectan a las plantas pueden ser de naturaleza tanto biótica (aparición de microorganismos patógenos causales de enfermedades, herbívoros…) como abiótica (variaciones de temperatura, luz, salinidad del suelo, disponibilidad de agua…) Además, dependiendo de su intensidad y duración, pueden llegar a alterar significativamente el crecimiento y desarrollo de la planta, y poner incluso en riesgo su viabilidad. Esto es lo que se considera estrés.

Así, por ejemplo, la mayor parte de las pérdidas en cultivos, y una gran parte de las pérdidas en biodiversidad, se deben a la aparición de circunstancias de estrés. Conocer los mecanismos naturales de las plantas para lidiar con estas situaciones es de gran interés.

Hoy en día sabemos que, a lo largo de la evolución, las plantas han adquirido mecanismos considerados “constitutivos” (presentes de manera constante), como una pared celular muy resistente, o la capa de cutina y ceras característica de las superficies externas de las plantas. Pero, aunque no sean tan evidentes como en animales, las plantas también son capaces de activar mecanismos específicos una vez detectan la aparición del estrés como un peligro. Son los mecanismos “inducibles”.

En el caso de estrés recurrente, las plantas muestran lo que se conoce en inglés como “priming, y que podemos traducir como preparación, condicionamiento o aprendizaje. Es decir, en el caso de que a lo largo de su vida la planta se enfrente con el mismo estrés (o un estrés de naturaleza similar) en repetidas ocasiones, es capaz de responder de manera más eficiente (más rápida y potente), mostrándose más resistente o tolerante que si no hubiera pasado por ningún estrés previamente. El ser capaces de cambiar sus respuestas dependiendo de experiencias pasadas asigna a los vegetales la habilidad de aprender, porque recordarán la primera vez que se enfrentaron al mismo estímulo o a otros similares.


¿Significa esto que las plantas recuerdan?

La respuesta es definitivamente sí. Se han descrito muchísimos ejemplos de la memoria en plantas, desde la aclimatación o condicionamiento a estímulos abióticos, a lo que llamamos memoria inmunitaria frente a estreses bióticos. En todos los casos, y aunque las plantas no dispongan de sistema sanguíneo ni células especializadas del sistema inmunitario, la resistencia/tolerancia desarrollada es capaz de proteger a toda la planta y no solo a los tejidos que sufrieron el estrés.


¿Cuánto tiempo pueden recordar las plantas?

Hoy en día sabemos que hay algunos estímulos que pueden ser recordados por periodos de tiempo relativamente cortos, como días o semanas, pero se han llegado a describir ejemplos en los que el estrés es recordado incluso por las siguientes generaciones de plantas.

Por ejemplo, en el organismo modelo Arabidopsis thaliana hemos observado cómo la progenie (lo que llamaríamos las plantas hijas) de las plantas que sufrieron infecciones son más resistentes que las que no sufrieron infección. De hecho, son más resistentes no solo a infecciones causadas por el mismo patógeno que infectó a sus predecesores, sino a otros patógenos con un estilo de vida similar. Es lo que llamamos resistencia inter o transgeneracional, atendiendo a si la resistencia perdura tan solo en la descendencia directa (las madres de las plantas resistentes son las que sufrieron la infección) o al menos dos generaciones en ausencia del estrés (las abuelas o ancestros superiores sufrieron la infección).

Además, nuestras investigaciones nos indican que, en algunos casos, las plantas son capaces de evaluar el estrés para inferir cómo de probable es que este ocurra de nuevo en el futuro, estableciendo distintos grados de durabilidad de la memoria. En concreto, observamos cómo las plantas que han sufrido el estrés de manera muy repetida (por ejemplo, hasta seis infecciones separadas en el tiempo a lo largo de su vida), son capaces de transmitir la resistencia de manera estable, incluso hasta tres generaciones después.

Por el contrario, si el estrés no es repetido, la resistencia es patente en la primera generación (las hijas), pero se pierde en la segunda generación (las nietas ya no son resistentes). Así, podríamos decir que las plantas usan la reproducibilidad del estrés para prever su probabilidad de ocurrir en el futuro. Esto tiene una gran importancia adaptativa: puesto que las plantas no pueden irse a otro lugar para evitar el estrés, han desarrollado una memoria envidiable de las situaciones peligrosas. ¡Quién nos iba a decir que al igual que nosotros usamos nuestro cerebro para adaptarnos, las plantas usan su memoria!


¿Cuáles son los mecanismos de la memoria en plantas?

Por supuesto, los vegetales no tienen un cerebro como el nuestro. Además, el carácter transgeneracional de la memoria representaba un desafío a los dogmas establecidos desde la perspectiva clásica de las teorías evolutivas. Por ello, durante mucho tiempo, una gran parte de la comunidad científica mostró un elevado escepticismo al respecto.

Desde que se aceptaron las teorías de Darwin, consideramos que los organismos tienen una variabilidad específica que viene determinada por sus padres. Ante un cambio del ambiente, los individuos con las características más beneficiosas sobreviven con más facilidad y tienen mayor descendencia, pasando estos caracteres a sus descendientes y aumentando la proporción de esas características en las poblaciones.

Esto fue apoyado históricamente con el descubrimiento de la genética que nos ayudaba a entender la herencia de tales caracteres. Nuestros padres nos dan una información determinada (variantes específicas de unas unidades llamadas genes), con la que contamos para afrontar el futuro. Si pensamos en el fenómeno de la memoria transgeneracional, parecía que de alguna manera las desacreditadas teorías de Lamarck, quien valoraba la posibilidad de adquirir caracteres a lo largo de la vida de los individuos de acuerdo con el ambiente vivido, tenían cierto sentido.

Pero ¿cómo es posible? Si la memoria del estrés en plantas no es genética… ¿qué es? En este, como en muchos casos, se empezó a usar un nuevo término para denominar algo que no sabemos qué es, pero sabemos qué no es. En este caso usamos la palabra “epigenética”.


¿Qué es la epigenética?

El término epigenética significa “más allá” o “por encima” de la genética (el epítopo “epi” proviene del griego y significa “en” o “sobre”). De hecho, lo que observamos en las plantas que recuerdan el estrés es que las defensas (los genes utilizados para resistir) se expresan mejor. No observamos unos mecanismos de respuesta diferentes, sino que los que hay funcionan de manera más eficiente (más rápida y potente).

Esto es una de las características que tienen los mecanismos epigenéticos: controlan la expresión de los genes, la expresión de la información, sin variar la información en sí. Podríamos entonces decirle a Lamarck que desgraciadamente por mecanismos epigenéticos no podemos adquirir nueva información de manera dirigida por el ambiente (al menos no en una generación, la cosa se complica en tiempos evolutivos), pero sí podemos modificar el patrón de su uso, mostrando distintos comportamientos.


¿Qué implicaciones tienen nuestras investigaciones?

Poco a poco vamos esclareciendo los mecanismos moleculares (mecanismos epigenéticos) a través de los cuales funciona esta memoria del estrés. Desde un punto de vista académico, la aparición de la epigenética produjo un cambio de paradigma en la genética, impactando en un enorme abanico de disciplinas que van desde la sociología a la ecología. Para explicar muchos de los fenómenos en los seres vivos, ahora no solo hay que pensar en los cambios que se producen en los genes, sino en el control de su expresión y cómo de estable es dicho patrón.

Además, los cambios sobre cómo se controla la información están influenciados por el ambiente y pueden ser heredables, afectando a nuestros descendientes y a la evolución de las especies. Sí, está cada vez más claro que lo que hagas en tu vida puede impactar en la información epigenética de tus hijos.

Nos queda mucho por estudiar. De hecho, cabe destacar que cambios epigenéticos parecen mediar enfermedades como el cáncer o el alzhéimer y fenómenos como el envejecimiento. En el campo de la biología de plantas hay una gran parte de estos trabajos que se centran en especies como los árboles en los que la memoria intrageneracional se supone que debe ser más importante, al tener tiempos de vida mucho más largos que las especies estudiadas hasta el momento.

También son cada vez más abundantes los estudios a nivel ecológico centrados en la relevancia adaptativa de los mecanismos epigenéticos y la epigenética de las poblaciones. Pero al mediar la resistencia de las plantas a los cambios ambientales hay un interés creciente en aplicar estos conocimientos a la protección de cultivos.


La epigenética en la seguridad alimentaria

Reducir las pérdidas en los cultivos causadas por estrés, tanto biótico como abiótico es una prioridad a nivel mundial si queremos velar por la seguridad alimentaria, es decir, asegurar la disponibilidad de alimentos para toda la población.

En primer lugar, porque a día de hoy tenemos una población global creciente y una capacidad limitada en la producción de alimentos. Además, los métodos usados en la protección de cultivos hasta el momento, como el uso de pesticidas y fertilizantes, tienen un impacto tremendamente dañino para el medio ambiente, promoviendo la degradación de suelos, alteraciones en los ciclos de los elementos y en definitiva acelerando el cambio climático.

En segundo lugar, hacer que las plantas se defiendan mejor del estrés aumentaría la producción sin necesidad de aumentar la superficie cultivada, lo que también optimizaría el uso del suelo protegiendo otros ecosistemas. Al respecto, diversos expertos (incluyendo asesores de organismos públicos como la Unión Europea) están incentivando la búsqueda de estrategias alternativas, donde el priming parece ser la diana más segura y efectiva para estimular las defensas naturales de las plantas. Además, los cambios epigenéticos por definición nos permiten alterar las respuestas de los organismos sin modificarlos genéticamente, lo que es de gran importancia teniendo en cuenta la legislación actual sobre transgénicos y la percepción pública.

Lo cierto es que necesitamos incrementar nuestro conocimiento en los mecanismos epigenéticos y su funcionamiento en respuesta a cambios ambientales, para así ser capaces de aplicarlos en la protección de cultivos y el diseño de estrategias agronómicas alternativas más sostenibles. Seguimos trabajando para que algún día todo esto sea posible.

Ana López es investigadora en el CNB (CSIC-UAM), tras su paso por la Washington University (USA) y la Universidad de Sheffield (UK). Es una apasionada de la epigenética desde su época de estudiante de doctorado en el IBMCP-UPV (CSIC, Valencia), donde estudió el mecanismo de reacción de las plantas en momentos de estrés. Además, consciente de la importancia de la comunicación científica, disfruta mucho participando activamente en distintas sociedades, así como realizando labores de enseñanza y divulgación.

Yovanny Izquierdo es investigador en el CNB (CSIC-UAM). Comenzó su carrera científica estudiando la toxina del cólera, sin embargo, tras completar un Máster en Biotecnología vegetal y una estancia de investigación en la Universidad de Gante, se volcó a estudiar el fascinante mundo de las plantas. Su trabajo actual se centra en investigar cómo obtener plantas más resistentes.

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